Capodistria è una delle città più antiche della Slovenia, con una ricca storia che risale alla media età del bronzo.
Un tempo isola, Capodistria fu insediata per la prima volta ai tempi dell'antica Roma, e da allora l'area è stata sede di diversi governi e paesi, con il risultato che è stata conosciuta con nomi diversi.
Il nome originario dell'insediamento sull'isola su cui sorge la città era Aegida, in epoca romana Capris, poi Insula Capraria (Isola delle Capre), i Bizantini la chiamavano Justinopolis e i Patriarchi di Oglesia Caput Histriae (Capo dell'Istria).
I Veneziani, che hanno lasciato il segno più marcato nella zona, le diedero il nome di Capo d'Istria. Il nome Capodistria, insieme alla versione slovena - Capodistria - è utilizzato ancora oggi.
Il periodo di massimo splendore economico e culturale della città è stato quello della Repubblica di Venezia (XIII-XVIII secolo), periodo ancora testimoniato dall'architettura cittadina, mentre l'immagine dell'isola ha iniziato a declinare con l'esaurimento delle saline (chiuse definitivamente nel 1912).
Dopo la caduta della Repubblica di Venezia, l'area di Capodistria fu governata dagli austriaci, con un breve interregno sotto Napoleone, poi cambiò durante e dopo le due grandi guerre, Capodistria fece parte della Jugoslavia e dal 1991 fa parte dello Stato indipendente della Repubblica di Slovenia.